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Greening
Huanglongbing

O que é greening?

A mais destrutiva doença dos citros no Brasil e a maior ameaça à citricultura mundial

O greening, também conhecido como huanglongbing e HLB, ataca todos os tipos de citros e não há cura para as plantas doentes.

As árvores novas afetadas não chegam a produzir e as adultas em produção sofrem uma grande queda prematura de frutos e definham ao longo do tempo. A bactéria Candidatus Liberibacter asiaticus é atualmente a principal causadora da doença no Brasil, presente em mais de 99% das plantas doentes.

Logo no início, quando o greening foi detectado no país, a bactéria Candidatus Liberibacter americanus era a principal, mas ela perdeu importância ao longo do tempo afetando hoje menos de 1% das plantas doentes. As causas da sua redução são as menores taxas de transmissão e maior sensibilidade a altas temperaturas.

As bactérias do greening são transmitidas pelo psilídeo Diaphorina citri, inseto de coloração branca acinzentada e manchas escuras nas asas, com comprimento de 2 a 3 mm, e muito frequente nos pomares nas épocas de brotação das plantas. O controle do greening exige o plantio de mudas sadias, a eliminação das plantas doentes e o controle do psilídeo.

Como tudo começou

A doença está presente hoje em quase toda a América

Encontrado pela primeira vez na Ásia há mais de 100 anos, o greening foi identificado no Brasil em 2004, nas regiões Centro e Leste do Estado de São Paulo. Hoje, está presente em todas as regiões citrícolas paulistas e pomares de Minas Gerais e Paraná, além de Argentina e Paraguai, na América do Sul, em quase todos os países da América Central e Caribe, e México e Estados Unidos, na América do Norte.

Os pomares com alta incidência da doença e sem o adequado controle do inseto vetor representam uma séria ameaça aos pomares vizinhos, porque as plantas doentes servem como fonte da bactéria, que será adquirida pelos psilídeos ao se alimentarem ou se reproduzirem nelas. Ao se alimentarem em plantas sadias, os insetos disseminam a bactéria e a doença pelo próprio pomar e para outras propriedades da região.

A eliminação de plantas sintomáticas é obrigatória até o oitavo ano após o plantio, segundo a legislação estadual para a prevenção e controle do greening (Resolução SAA 88, de 07/12/2021). A decisão de eliminar ou manter plantas doentes com mais de oito anos cabe ao citricultor, mas, caso opte pela manutenção, é compulsório o controle eficiente do inseto vetor Diaphorina citri. A resolução também determina a eliminação de plantas sintomáticas em pomares não comerciais e quintais.

Ciclo

Plantas infectadas e psilídeos com a bactéria são os responsáveis pela sobrevivência e disseminação da doença. Tanto a bactéria quanto o psilídeo se reproduzem em todos os tipos de citros (laranjas, tangerinas, mexericas, limas-ácidas e limões). Psilídeos também se reproduzem na planta ornamental Murraya paniculata, conhecida como murta, falsa murta ou dama da noite e que é muito utilizada na arborização urbana e como cerca viva.
A bactéria vive nas ‘veias’ das plantas (vasos do floema), por meio das quais ela se espalha rapidamente para todas as partes da árvore: raízes, ramos, folhas e frutos. Quando há sintomas nas folhas ou frutos da extremidade dos galhos, a bactéria já se espalhou para toda a planta, inclusive parte baixa do tronco e raízes. É por isso que a poda de ramos com sintomas é inútil e até perigosa. Além de não curar a planta, as brotações que surgem após a poda servem como atrativo para o inseto vetor, que irá adquirir a bactéria e disseminá-la para plantas sadias, provocando novas infecções.
O psilídeo passa por seis estágios de desenvolvimento de ovo a adulto. Ele adquire a bactéria ao se alimentar nas plantas doentes e a transmite ao se alimentar nas sadias. Tanto a aquisição quanto a transmissão da bactéria ocorrem depois de 15 minutos de alimentação, mas quanto mais tempo ele se alimenta, maiores são as taxas. A aquisição também é maior quando o psilídeo está na fase de ninfa, e a transmissão maior em brotos do que em folhas maduras. Por isso é que não se deve deixar plantas doentes no pomar. Praticamente todos os psilídeos que se alimentarem e reproduzirem nela irão disseminar a bactéria da doença. O correto é eliminar a árvore com greening onde quer que ela esteja localizada no pomar e tão logo seja encontrada. Como o psilídeo prefere brotações para se alimentar e reproduzir, a única maneira de proteger uma planta sadia de ficar doente é pulverizá-la com inseticidas. E a aplicação deve ser constante devido ao rápido crescimento dos brotos. É importante lembrar que a bactéria também pode ser transmitida pela enxertia de borbulhas infectadas em plantas sadias e que mudas contaminadas pelo greening são um importante meio de disseminação da doença. Por esse motivo, é necessário que tenham procedência idônea e sejam produzidas em viveiros telados. Diferente da bactéria do cancro cítrico, a bactéria do greening não é disseminada por sementes, vento, água ou qualquer instrumento agrícola.
Após a transmissão da bactéria pelo psilídeo, os sintomas do greening começam a aparecer nas folhas das árvores mais ou menos quatro meses depois e continuam a aparecer ao longo do ano. Uma planta infectada, mas ainda sem sintomas, já pode servir de fonte da bactéria para plantas sadias. É por isto que as laranjeiras devem ser vistoriadas frequentemente por pessoas que conheçam bem os sintomas do greening para que, ao longo do tempo, as plantas doentes sejam totalmente eliminadas de uma determinada área.
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10 Mandamentos para Controlar o Greening

O manual de manejo do greening é direcionado para citricultores, engenheiros agrônomos, técnicos e demais profissionais do setor citrícola. O material traz informações detalhadas sobre os 10 mandamentos para o sucesso do controle da doença.
Além disso, são apresentadas estratégias para a gestão das informações para o manejo do greening: monitoramento do inseto transmissor, psilídeo Diaphorina citri, controle, inspeção de plantas e histórico de ocorrência da doença.

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Sintomas

Os sintomas do greening podem ser vistos durante o ano todo, com maior frequência entre o final do verão e o início da primavera. Primeiramente, observa-se a presença de um ou mais ramos com folhas amareladas, quando jovens, e mosqueadas, quando maduradas. O mosqueado se caracteriza por manchas irregulares no limbo foliar, que alternam gradativamente entre o verde e o amarelo, sem simetria entre as duas metades da folha. As folhas afetadas tendem a cair e em seu lugar surgem novas brotações pequenas com folhas na posição vertical, como “orelhas de coelho”. Em alguns casos, a nervura da folha fica grossa e mais clara (amarelada), podendo também ficar áspera (corticosa).

Os frutos de ramos com sintomas do greening não amadurecem normalmente, adquirem uma coloração verde clara manchada e caem precocemente. Geralmente, ficam deformados, pequenos e assimétricos em relação à columela central. Na região de inserção do pedúnculo, observa-se uma coloração alaranjada. Ao cortar o fruto, é possível verificar internamente filetes alaranjados na columela a partir da região do pedúnculo, sementes abortadas (necrosadas) e o albedo (parte branca da casca) com espessura maior que a de um fruto sadio. O suco das frutas doentes tem sabor mais ácido, menos doce e mais amargo.

Em plantas novas, a árvore fica toda comprometida em um ou dois anos. Plantas mais velhas podem levar de três a cinco anos para serem tomadas pelos sintomas.

O sintoma de greening em folhas pode ser confundido com outras doenças, saiba identificar as diferenças

HLB

Folhas mosqueadas com clorose assimétrica (este sintoma típico pode ser fundamental para a detecção no campo e em diagnóstico de laboratório), além de frutos pequenos, deformados, com maturação desuniforme e que caem prematuramente.

CVC

Pequenas manchas amarelas intensas e irregulares na frente da folha e lesões de cor palha na parte de trás. As folhas podem ficar “acanoadas”, como se estivessem murchas. Frutos pequenos, de formato normal, com maturação precoce, que não caem prematuramente.

Gomose

Folhas amareladas e nervura central mais grossa e com cor mais clara (amarelada). Os sintomas típicos são lesões e presença de goma no tronco, localizadas próximo ao solo.

Rubelose

Ocorrência de filamentos brancos a rosados do fungo e rachaduras na casca próximo às bifurcações dos ramos com as folhas suspeitas.

Podridão floral

Ocorrência de cálices florais retidos (“estrelinhas”) nos ramos com folhas suspeitas.

Deficiência de zinco

As folhas ficam pequenas e estreitas, com clorose intensa e quase simétrica entre as nervuras. As brotações ficam com internódios (distância entre as folhas no broto) curtos.

Deficiência de manganês

Surge clorose entre as nervuras, mais pálida e menos acentuada que as verificadas na deficiência de zinco.

Deficiência de magnésio

Afeta folhas velhas com o amarelecimento em “V” invertido.

Deficiência de cobre

As folhas dos ponteiros ficam amareladas e os ramos mais novos apresentam ondulações e rachaduras com presença de bolsas de goma.

Ramos quebrados, anelados ou com ataque intenso de pragas

As folhas podem ficar com aspecto semelhante às folhas com greening. Entretanto, os sintomas em frutos não são observados.

Manejo

O manejo integrado, reunindo as 10 recomendações abaixo, é a forma mais eficiente de combate ao greening.

1 - Planejamento e escolha do local de plantio

Regiões com alta incidência de greening devem ser evitadas para iniciar um novo pomar (Confira o levantamento divulgado em 2018). Recomenda-se o plantio em áreas grandes e, de preferência, no formato quadrado, evitando plantios recortados e estreitos para diminuir a área de borda, já que essa é a área do pomar mais sujeita às infestações por psilídeos vindos de outros pomares. A renovação deve ocorrer em blocos contínuos, evitando ainda o plantio de talhões novos ao lado de velhos e contaminados.

2 - Plantio de mudas sadias e de qualidade

As mudas devem ser produzidas em viveiros certificados, protegidos com telas anti-afídicas e cadastrados na Coordenadoria de Defesa Agropecuária (CDA) do Estado de São Paulo. O produtor deve dar preferência para mudas com pernadas já formadas, o que pode antecipar a produção e também permite menor período de exposição ao psilídeo no campo. O plantio de mudas sadias é indicado para a prevenção de todas as doenças da citricultura, pois garante que o pomar seja iniciado sem contaminação.

3 - Aceleração do crescimento e da produtividade das plantas

Essa medida tem como objetivo evitar que a planta seja contaminada pelo greening em sua fase mais suscetível, durante os quatro primeiros anos após o plantio, e tenha boa produção. São recomendados plantio de mudas com formação, adensamento de plantio, uso de mulch plástico, irrigação e nutrição adequada. Pomares produtivos e sem estresses podem suportar a doença por mais tempo.

4 - Manejo intensificado na faixa de borda

Cerca de 80% dos psilídeos e das plantas infectadas encontram-se nos primeiros 100 a 200 metros da divisa da propriedade, a chamada faixa de borda. Isso ocorre porque quando o psilídeo voa de um pomar para outro, ele pousa nas primeiras plantas de cítrus com brotação que encontra. Algumas medidas ajudam a minimizar este “efeito de borda” e a evitar que o inseto voe para o interior do pomar:

• Plantio mais adensado na faixa de borda, paralelo à divisa do pomar, o que também facilita pulverizações mais frequentes. Além disso, após o crescimento, as plantas servem de barreira para a entrada do psilídeo no interior da propriedade.
• Controle mais rigoroso do psilídeo nesta área para impedir a disseminação para a parte central da fazenda. A aplicação de inseticidas na faixa de borda deve ser realizada com mais frequência do que na área central.
• Replantio frequente da faixa de borda após a eliminação de plantas doentes, evitando que as aberturas facilitem a penetração do psilídeo para o meio do pomar.

5 - Inspeção de plantas

As inspeções devem começar a partir do segundo ano da implantação do pomar. É recomendado realizar, no mínimo, seis inspeções em todas as plantas cítricas durante o ano, principalmente entre fevereiro e agosto, quando os sintomas da doença são mais visíveis.
Nas propriedades não contaminadas, as inspeções devem ser iniciadas pela periferia, nas divisas e faixas de bordas dos talhões, locais onde o psilídeo e, consequentemente, a doença tendem a se concentrar.
Em pomares jovens ou menores, as inspeções a pé ou em plataformas com dois inspetores são eficientes. Em pomares com plantas adultas e mais altas, as inspeções com plataformas de quatro inspetores (dois observando o topo e o meio e dois observando a saia e o meio da planta) são mais indicadas.
As vistorias devem ser realizadas por inspetores bem treinados para o reconhecimento dos sintomas iniciais da doença.

6 - Erradicação das plantas com sintomas

Todas as plantas com greening devem ser eliminadas, independente de idade e severidade dos sintomas. Recomenda-se, antes da erradicação, realizar pulverização com inseticidas nas plantas doentes para evitar que insetos contaminados dispersem para árvores sadias durante a operação de corte ou arranquio.
O corte da planta deve ser feito rente ao solo, com a aplicação imediata de herbicida sobre o lenho para evitar o rebrote do tronco e das raízes. Não há necessidade de queima e a substituição pode ser feita após o término do efeito do herbicida, para evitar uma possível intoxicação da replanta.

7 - Monitoramento do psilídeo

Identificar a presença do psilídeo é fundamental para que o produtor possa saber o momento e locais mais adequados para realizar as pulverizações. O monitoramento do inseto deve ser feito com cartões adesivos amarelos, colocados no terço superior da copa, na extremidade do ramo e voltados para fora do talhão. A instalação deve ser feita nas plantas das bordas da propriedade e dos talhões, áreas de maior concentração de psilídeo. Outros pontos de captura indicados são locais iluminados, como portaria, barracões e bins, e pomares podados e irrigados, nos quais há brotações (a população do inseto tende a aumentar nas épocas de brotação). A avaliação deve ser semanal, buscando a asa do inseto, que tem bordas escuras e centro transparente. A leitura dos cartões é mais eficiente em local calmo e iluminado, como um escritório, do que no campo. Os cartões devem ser trocados quinzenalmente ou quando estiverem sujos ou sem cola. A utilização de cartões cortados ao meio ou com apenas uma face exposta com cola reduz significativamente a eficiência de captura e detecção do psilídeo. Inspeções visuais em brotos são recomendadas para checar a qualidade das pulverizações com inseticidas. Se forem encontradas ninfas do 3º ao 5 º instares ou adultos nos brotos é um indicativo de que as pulverizações foram malfeitas ou que o efeito residual dos produtos aplicados terminou.

8 - Controle do psilídeo

ANTES DO PLANTIO: aplicação de inseticida sistêmico de 1 a 5 dias antes da saída da muda do viveiro.
POMAR DE 0 A 3 ANOS E REPLANTAS: aplicações de inseticidas sistêmicos e pulverizações com inseticidas de contato.
• Inseticidas sistêmicos: 3 a 4 aplicações via drench ou tronco, durante o período de emissão de fluxos vegetativos, que normalmente ocorre no início da primavera e no início e no final do verão. Volume de calda no drench de 100 a 500 mL/ planta. O uso de inseticidas sistêmicos não exclui a necessidade de aplicações com inseticidas foliares.
• Inseticidas de contato: aplicar via pulverização foliar, em intervalo de 7 a 14 dias por todo o ano ou sempre que o monitoramento realizado pela propriedade ou o Alerta Fitossanitário mostrarem que é necessário. Pulverização de 25 a 40 mL de calda/m³ de copa, com velocidade de 6 a 7 km/h.

POMAR ACIMA DE 3 ANOS: pulverizações com inseticida de contato.
• Inseticidas de contato: aplicar via pulverização foliar, em intervalo de 14 a 28 dias por todo o ano ou sempre que o monitoramento realizado pela propriedade ou o Alerta Fitossanitário mostrarem que é necessário. Pulverização de 25 a 40 mL de calda/m³ de copa, com velocidade de 6 a 7 km/h. Aplicações mais frequentes de inseticidas foliares devem ser feitas durante o fluxo vegetativo e em talhões de borda ou com maior ocorrência de psilídeo e greening. Sempre alternar inseticidas de diferentes grupos químicos.

9 - Manejo regional e alerta fitossanitário

O combate em larga escala ao greening, coordenado e simultâneo, realizado por produtores de uma mesma região, por meio de eliminação de plantas com sintomas, monitoramento e controle do psilídeo, impede que o inseto migre de uma propriedade para outra durante a pulverização.
Para fazer parte do programa de Alerta Fitossanitário do Fundecitrus ou obter mais informações, basta ligar para 0800 110 2155.

10 - Ações externas de manejo

Nem todas as plantas de cítrus ou murta recebem os cuidados necessários para evitar a disseminação do greening, principalmente aquelas em pomares orgânicos ou abandonados, chácaras e quintais. Portanto, algumas ações devem ser estendidas às áreas adjacentes às propriedades para o controle efetivo da doença:

1. Eliminação de plantas de cítrus com sintomas de greening e murtas na vizinhança. A ação pode ser negociada com os vizinhos com a proposta de troca por mudas de outras frutíferas ou outros benefícios. Recomenda-se aplicar inseticida antes da eliminação para evitar possível dispersão dos psilídeos.
2. Aplicação de inseticida de contato ou sistêmico em plantas de cítrus e murtas localizadas em quintais ou pomares vizinhos, onde não for possível a eliminação, quando o psilídeo for detectado visualmente nos cartões adesivos amarelos.
3. Liberação de Tamarixia radiata, inseto que é inimigo natural do psilídeo, em áreas urbanas, quintais, pomares abandonados ou orgânicos onde não há aplicação de inseticidas.